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BIOLOGÍA DE Diaphorina citri

Diaphiorina citri es un psílido, considerado la plaga más seria de los cultivos de cítricos actualmente, debido a su daño indirecto, al ser el vector de la bacteria “Candidatus Liberibacter asiaticus” (Las). Esta bacteria es causante del Huanglongbing (HLB), la enfermedad más destructiva para los cítricos y para la cual actualmente no existe tratamiento. D. citri también es capaz de transmitir las bacterias “Candidatus Liberibacter americanus”, conocida sólo en Brasil y que presenta baja incidencia y “Candidatus Liberibacter africanus”, la que no ha sido detectada en América (Grafton-Cardwell et al., 2013).

  1. citri fue descrito en Taiwan en 1907 y su naturaleza infectiva de HLB fue demostrada en el sur de China, aunque algunos autores otorgan un origen para vector y enfermedad en la India. D. citri se encuentra ampliamente distribuido en Asia y en los años 40 fue detectado en Brasil y a fines de los 90 en Florida, EE.UU. (Grafton-Cardwell et al., 2013) Estudios filogeográficos y genéticos indican que ocurrieron dos eventos de establecimiento de la plaga, uno en Norte y el otro en Sudamérica. Muestran que las poblaciones presentes en EE.UU y Mexico son originarias del sudoeste asiático, mientras que en Brasil las invasiones fueron originadas en distintas zonas, por poblaciones de los tipos del sudeste y suroeste asiático. Se encontró además un haplotipo único en Puerto Rico y Guadalupe, lo que indica una distinción de estos en trelación a las poblaciones determinadas para los EE.UU. (Hall et al., 2013).

Actualmente de ha dispersado los principales estados productores de cítricos en el mundo. En Amércica se encuentra en los EE.UU. tanto así como en Mexico, Belice, Costa Rica, Cuba, Honduras, Jamaica, Puerto Rico, República Dominicana y otros páises en el caribe. En Sudamérica ya ha sido detectado en Argentina, Brasil, Colombia, Paraguay, Uruguay y Venezuela (Grafton-Cardwell et al., 2013; EPPO, 2017).

Alrededor del mundo, el control de D. citri ha sido uno de los tres componentes críticos del manejo de HLB, sumado a la producción de plantas libres y removiendo inóculo de la bacteria destruyendo plantas infectadas. Sin embargo, debido a la dificultad de detectar infecciones tempranas de Las y la rápida dispersión de HLB, los esfuerzos se han enfocado preferentemete en el control del vector (Grafton-Cardwell et al., 2013).

Ciclo de vida y reproducción

Los adultos de D. citri son pequeños (2,7 a 3,3 mm de largo), con alas moteadas de color café. El abdomen puede tener tres colores diferentes entre los que se encuentran el gris-pardo, azul-verde y naranjo-amarillo). Los adultos se posan y alimentan en hojas o brotes jóvenes con sus cuerpos levantados en la parte posterior, en un ángulo de 45° (Hall et al., 2013). D. citri tiene piezas bucales que le permiten formar un estilete y penetrar las plantas para alimentarse de tejido de floema. Esto lo hacen sobre tallos jóvenes y en hojas de todas las etapas de desarrollo. Las hembras adultas producen una sustancia blanca, pero los machos producen gotas claras y pegajosas. (Hall et al., 2013).

Los huevos son ovalados, de 0,3 mm de largo, de color amarillo claro cuando están recien puestos y naranjo brillante con dos puntos rojos cuando maduran. Los huevos son anclados al tejido vegetal y pueden ser puestos en gran cantidad en cada brote (Mead y Fasulo, 2011).

Las ninfas eclosan dentro de 2 a 4 días. Generalmente son de color amarillo anaranjado y no tienen manchas abdominales. Presentan claros flecos alares. El tamaño va entre 0,2 a 1,7 mm entre el primero y quinto estadio ninfal. Este estado de desarrollo es completado entre 11 y 15 días y el ciclo de vida total va generalmente entre 15 y 47 días, dependiendo de la temperatura (Mead y Fasulo, 2011). Se desarrollan preferentemente en partes jóvenes de la planta. Las ninfas jóvenes son dóciles y se mueven solo cuando son molestadas o se genera una sobrepoblación. Las ninfas mayores son más móviles. Se alimentan de hojas y tallos jóvenes, secretando continuamente grandes cantidades de material con forma de tubo cubierto por una sustancia blanco cerosa supuestamente secretada por las glándulas circumanales (Hall et al., 2013).

Los machos y hembras de D. citri emergen simultáneamente. Alcanzan su madurez sexual a los 2-3 días de haber emergido. La cópula dura entre 20 y 100 minutos y ocurre exclusivamente dobre tejido nuevo y durante la fotofase. La hembra requiere de múltiples cópulas durante su vida para mantener su capacidad reproductiva, sin embargo, la máxima oviposición puede ser reducida por la presencia de muchos machos, posiblemente debido al acoso o un exceso de productos grandulares masculinos adquiridos por la hembra. La ovipostura comienza un día después de la cópula (Hall et al., 2013).

Las hembras de D. citri son prolíficas y pueden desarrollarse rápidamente, depositando entre 500 y 800 huevos durante su vida, llegando incluso a 1.900. Esto es realizado sólo sobre tejido vegetal joven, de hojas recién expandidas con crecimiento de 1 a 5 días después de la brotación (Grafton-Cardwell et al., 2013).

Factores ambientales y su relación con el desarrollo de D. citri

El desarrollo del insecto depende de la temperatura. El promedio de huevos producidos por las hembras aumenta con la temperatura, alcanzando bajo condiciones de laboratorio un máximo de 748,3 a los 28°C. Poblaciones criadas a esta misma temperatura tienen una tasa intrínsica de crecimiento y tasa reproductiva neta mayor que las criadas entre 15 y 25°C. Comparando también las poblaciones, a los 28°C se pueden duplicar en un tiempo menor y reducir el tiempo entre generaciones (Liu y Tsai, 2000).

Las condiciones óptimas para el desarrollo de las ninfas y la ovipostura ocurre entre los 25 y 28°C y los 28 y 30°C respectivamente. Se ha reportado D. citri reduce la ovipostuta en un 25% cuando las temperaturas llegan a los 15°C, siendo los umbrales para la ovipostura óptima entre los 16 y 41,6°C y los requerimientos térmicos mínimos para el desarrollo entre 10 y 11 a 13°C (Liu y Tsai, 2000; Hall et al., 2010).

Se ha reportado que D. citri puede sobrevivir a 45°C en Arabia Saudita, sin embargo, los requerimientos de desarrollo de D. citri son iguales para poblaciones obtenidas desde diversas regiones, caracterizadas por tener temperaturas altas y bajas durante el año. A pesar de la adaptación del insecto a temperaturas características de climas tropicales y subtropicales, D. citri puede sobrevivir a temperaturas extremas por periodos cortos de tiempo, incluyendo las que pueden ser consideradas como frios severos en cítricos (<6,5°C), lo que muestra que D. citri piede aclimatarse al frio durante el invierno. El estado de desarrollo de la plaga que se adapta de mejor manera a estas condiciones es el adulto (Grafton-Cardwell et al., 2013). La humedad también influye sobre la ovipostura, ya que se ha demostrado que D. citri produce menos huevos cuando la humedad baja del 40% (Hall et al., 2013).

Los adultos de D. citri pueden vivir hasta más de seis meses en zonas de climas templados. El número de generaciones puede ser variable y en Brasil se ha reporatdo la presencia de cuatro en la temporada (Paiva y Parra, 2012). Sin embargo, en India y Florida ha alcanzado entre 9 y 10 generaciones y se supone que que posiblemente puede haber dos generaciones más si existe tejido vegetal nuevo durante el fin del verano e inicio del otoño. Por su parte, bajo condiciones de laboratorio el número de generaciones puede llegar hasta 16 (Viraktamath y Bhumannavar, 2001; Mead y Fasulo, 2011; Hall et al., 2013).

El peak de crecimiento de la población de D. citri plaga se asume para primavera en la época de mayor crecimiento de follaje, cuando existe gran cantidad de tejido juven y nuevo. Plantaciones comerciales pueden ser infestadas por migración de psílidos durante toda la temporada en el este central del Florida, donde las capturas de adultos en trampas no estuvieron relacionadas con la velocidad del viento, luminosodad o temperatura. Las mayores infestaciones de D. citri ocurren comúnmente a fines de primavera y en el verano en los EE.UU. pero alzas en la población pueden ocurrir en cualquier momento del año en que las condiciones climáticas sean favorables y exista tejido joven disponible en las plantas (Grafton-Cardwell et al., 2013).

Plantas hospederas

  1. citri cuenta con un amplio rango de hospederos entre la subfamilia Aurantioideae (Citrideae) y la oviposición y desarrollo ocurre en cítricos cultivados y naranjos relacionados como el naranjo jazmín Murraya paniculata (L.). Al menos 10 generos, sumados a Citrus, son conocidos como plantas hospederas (Grafton-Cardwell et al., 2013).

Actualmente, las investigaciones se han enfocado en la identificación de genotipos de cítricos que dispongan de resistencia a la colonización y posterior desarrollo de D. citri. ‘Jatti khatti’ (Citrus jambhiri Lushington) y ‘Kagzi lime’ [Citrus aurantifolia (Christm.) Swingle] son reportados como hospederos menos favorables en comparación con Citrus sinensis (L.) Osbeck. También la oviposición desarrollo y sobrevivencia de D. citri es significativamente menor en mandarinas ‘Sunki’, Citrus sunki (Hayata), Tanak y ‘Cleopatra’ mandarin, Citrus reshni Hort. ex Tan (Grafton-Cardwell et al., 2013).

  1. citri evita colonizar naranjas trifoliadas, Poncirus trifoliata (L.) y no coloniza el genotipo relacionado sapote blanco Casimiroa edulis Llave et Lex. Considerando que naranja trifoliada hibridiza fácilemente con otras especies de Citrus, puede ser un candidato promisorio para los esfuerzos dirigidos a desarrollar variedades que expresen resistencia a D. citri (Grafton-Cardwell et al., 2013).

Evaluaciones de parámetros biológicos de D. citri sobre distinstos sustratos realizados por Borgoni et al. (2014), comparando naranjas (C. sinensis), pomelo (C. paradisi), naranjo espinozo o trifloliado (Poncirus trifoliata), kumquat (Fortunella margarita Swingle), citrumelo ‘Swingle’ (C. paradisi x P. trifoliata) y citrange ‘Troyer’ (P. trifoliata x C. sinensis) muestran la preferencia para oviponer, el número de huevos puestos, viabilidad de los huevos y fecundidad de las hembras, se presenta en mayor en mayor magnitud en cultivares de naranja, haciéndolos mas susceptibles a los ataques de la plaga.

En estudios realizados en Brasil, comparando distintas variedades de naranjo como Hamlin, Natal, Pera, Ponkan, Valencia y naranjo jazmín se observó que mayores tasas de supervivencia de huevos se lograron en naranjo jazmín (85,7%) y Valencia (83,3%). En Valencia también se alcanzó la mayor viabilidad de ninfas y el menor tiempo de desarrollo huevo adulto se alcanzó con naranjo jazmín con 17,3 días. La tasa reproductiva de D. citri fue 2,5 veces más alta en Valencia que en Hamlin y otros parámetros como la tasa neta de reproducción o la tasa intrínseca de crecimiento se comportaron de la misma manera en esta variedad (Alves et al., 2014). Al comparar el naranjo jazmín respecto de las condiciones para el desarrollo de D. citri frente a mandarina Citrus sunki se presentan efectos similares situándo a esta especie como sustrato más favorable para el desarrollo de la plaga (Nava et al., 2007).

Tsai y Liu (2000) señalaron que la producción constante de tejido nuevo, característica de naranjo jazmín, puede jugar un rol importante en la mantención de poblaciones de D. citri cuando este no se encuentra disponible en huertos comerciales. 

Dispersión

La capacidad de vuelo de D. citri ya ha sido definida bajo condiciones de laboratorio y se ha determinado que es capaz de volar aproximadamente 50 minutos y distancias de 1,2 km en viajes continuos (Hall et al., 2013).

Investigaciones epidemiológicas del progreso del HLB muestran que a través de plantaciones de cítricos es generalmente dispersado por D. citri en distancias entre los 25 y 50 m. Si el insecto es capaz de alcanzar mayores trayectos, estas se basan en múltiples viajes cortos. En relación a movimientos entre islas (Yoron y Kyushu en Japón), la mayor movilidad que ha sido registrada es de 470 km y se piensa que ha sido a través de corrientes de viento. En Florida se han adaptado técnicas para seguir el movimiento de D. citri y determinar su comportamiento a través del tiempo y se ha determinado que este psílido ha sido capaz de moverse 100 m en tres días, abandonando además cuarteles y sirviendo como fuente de infestación en huertos vecinos (Grafton-Cardwell et al., 2013).

Otros estudios posteriores mostraron que D. citri es capaz de dispersarse 400 m en cuatro días y que entre el 2 y 14% de los psílidos venidos desde huertos abandonados a huertos comerciales, acarreaban Las. Más recientemente, se determinó una distancia de dispersión de al menos 2 km en 12 días, la que es similar al máximo reportado para el psílido africano de los cítricos, Trioza erytreae (Del Guercio), que fue de 1,5 km (Hall et al., 2013).

Comportamiento de búsqueda de hospedero y pareja de cópula

  1. citri es atraído por colores amarillos y amarillo-verdoso que reflejan las plantas hospederas y por olores particulares de las plantas. En presencia de señales visuales, la respuesta de comportamiento a los olores las plantas se incrementa. La oferta de tejido es necesaria para la oviposición, con hojas y brotes jóvenes, que son el sustrato ideal para sostener las mayores densidades de cada estado de desarrollo de la plaga (Grafton-Cardwell et al., 2013).

Hay también evidencia de atrayentes sexuales y los machos son más atraídos a hembras ya copuladas que a vírgenes. D. citri también prefiere hembras de colores verdosos antes que pardas. Esto se asocia a un hidrocarbono atractivo para los machos, el cual puede explicar parcialmente la atracción sexual por los olores. En suma, las señales visuales y químicas, además de un comportamiento de búsqueda de pareja de cópula de corto alcance posterior al encuentro en plantas hospederas es mediado por vibración comunicacional transmitida entre los sexos por el sustrato. La infección de cítricos induce la liberación de señales químicas volátiles que hacen las plantas más atractivas que las no infectadas, sin embargo, el comportamiento de selección de hospederos por parte de los psílidos es idéntico si ellos portan Las o no (Grafton-Cardwell et al., 2013).

Las plantas infectadas de HLB son menos adecuadas como hospedero para D. citri comparado con plantas sanas. Por lo tanto, los psílidos tienden a dejas las plantas enfermas y se mueven a plantas sanas que estén cerca, lo que se constituye en un mecanismo de dispersión de Las (Grafton-Cardwell et al., 2013).

Conociendo el comportamiento del insecto, se ha propuesto para el monitoreo el uso de trampas de cinta de color amarillo, a partir de las cuales se puede determinar la actividad de los adultos. La identificación de potenciales feromonas o volátiles atrayentes de las plantas puede mejorar el monitoreo y facilitar el desarrollo de tecnologías de atrapar y matar la plaga (Grafton-Cardwell et al., 2013).

Literatura consultada

  • Alves, G.; Diniz, A. y Parra, J. 2014. Biology of the Huanglongbing Vector Diaphorina citri (Hemiptera: Liviidae) on Different Host Plants. Journal of Economic Entomology, 107(2):691-696.
  • Borgoni, P.; Vendramim, J.; Lourencão, A. y Machado, M. 2014. Resistance of Citrus and Related Genera to Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Liviidae). Neotroprical Entomology 43:465–469.
  • European and Mediterranean Plant Protection Organization (EPPO). 2017. Diaphorina citri. Distribution. https://gd.eppo.int/taxon/DIAACI/distribution 
  • Grafton-Cardwell, E.; Stelinski, L. y Stansly, P. 2013. Biology and management of asian citrus psyllid, vector of the Huanglongbing pathogens. Annual Review of Entomology 58:413–32.
  • Hall, D.; Wenninger, E. y Hentz, M. 2010. Temperature studies with the Asian citrus psyllid, Diaphorina citri: Cold hardiness and temperature thresholds for oviposition. Journal of Insect Science (2) 1-15.
  • Hall, D.; Richardson, M.; Ammar, E. y Halbert, S. 2013. Asian citrus psyllid, Diaphorina citri, vector of citrus huanglongbing disease. Entomologia Experimentalis et Applicata 146: 207–223.
  • Liu, Y. y Tsai, J. 2000. Effects of temperature on biology and life table parameters of the Asian citrus psyllid, Diaphorina citri Kuwayama (Homoptera: Psyllidae). Annals of Applied Biology 137: 201—206.
  • Mead, F. y Fasulo, T. 2011. Asian Citrus Psyllid, Diaphorina citri Kuwayama (Insecta: Hemiptera: Psyllidae). Institute of Food and Agricultural Sciences (IFAS) Univesity of Florida. 8 p.
  • Nava, D.; Torres, M.; Rodriguez, M.; Bento, M. y Parra, R. 2007. Biology of Diaphorina citri (Hem., Psyllidae) on different hosts and at different temperaturas. Journal of Applied Entomology 131 (9–10), 709–715. 
  • Paiva, P. y Parra, J. 2012. Life Table Analysis of Diaphorina citri (Hemiptera: Psyllidae) Infesting Sweet Orange (Citrus sinensis) in São Paulo. Florida Entomologist 95(2):278-284.
  • Tsai, J. y Liu, Y. Biology of Diaphorina citri (Homoptera: Psyllidae) on four host plants. Journal of Economic Entomology 93(6):1721-1725.
  • Viraktamath, C. y Bhumannavar, B. 2001. Biology, ecology and management of Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Psyllidae). Pest management in Horticultural Ecosystems 7(1): 1-27.

 

 

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